Mestrado: Ecologia da Cascavel

Mestrado: Ecologia da Cascavel

(Parte 1 de 5)

Ecologia da cascavel (Viperidae, Crotalus durissus) no Cerrado brasileiro

María Adelaida Hoyos Argáez

Brasília 2006

Ao meu filho, família brasileira e em memória da minha mãe i Agradecimentos

Ao meu filho e a minha família brasileira especialmente a Fabricia e Fernando, pela paciência e apoio incondicional.

Ao meu orientador Guarino Rinaldi Colli pela chance dada para a elaboração deste trabalho.

A todos os colegas da sala, especialmente Daniel Mesquita, Gabriel Horta, Gustavo,

Ana Paula, Adrian, Mariana Mira, Mariana Zatz, Leonora, Davi, Frederico, Gabriel Costa, Fernanda e Daniel Velho, pelo apoio e colaboração com a realização do trabalho.

Às Coleções Herpetológica da Universidade de Brasília (CHUNB), Universidade

Federal de Mato Grosso (UFMT), Centro de Estudos e Pesquisas Biológicas da Universidade Católica de Goiás (UCG), e Instituto Butantã (IB) pela contribuição com o material de estudo examinado.

Ao Diretor do Programa do Cerrado, Conservação Internacional, Ricardo B.

Machado pela contribuição com as informações climáticas e elaboração dos mapas.

Ao Tony Gamble pelo envio de livros, artigos e separatas. Ao Prof. Antonio Sebben pelas fotos das cascavéis. Aos Professores Selma Almeida-Santos, Maria da Graça Salomão, Jader Marinho-

Filho e Miguel Ângelo Marini pela contribuição ao trabalho através das conversas e artigos.

Aos meus amigos Renato, Kátia, Mariana Ines, Tomás, Santos, Alex, Nirvana,

Dominique, Raquel pela força e atenção emprestada.

À CAPES e ao programa de Pós-graduação em Biologia Animal pelo apoio financeiro.

iv

Resumo

Foi estudada a ecologia da cascavel Crotalus durissus no Cerrado brasileiro a partir de informações morfológicas (morfometria e folidose), biologia reprodutiva e dieta, investigando a existência de variação geográfica e a influência relativa das condições ambientais sobre esses parâmetros. Crotalus durissus apresentou um marcado dimorfismo sexual na forma do corpo, com machos exibindo corpos, caudas e listras paravertebrais relativamente mais longas que as fêmeas, enquanto que as fêmeas apresentaram corpos relativamente mais largos. Baseado no número de embriões, o tamanho médio da ninhada foi de 1,1 e houve uma correlação significativa com o comprimento rostro-cloacal. O ciclo reprodutivo nas fêmeas ocorreu no período entre o final da estação seca e início da chuvosa coincidindo com uma maior atividade de pequenos mamíferos e nos machos ocorreu ao longo de todo o ano. Não foi detectada variação ontogenética na dieta, a qual foi constituída principalmente por roedores, fato relacionado a um padrão ancestral do grupo. Não foi detectada uma estruturação climática associada as variáveis ecológicas, atribuída provavelmente à uniformidade na marcha estacional da temperatura e precipitação no Cerrado. Palavras chaves: Crotalus durissus, morfologia, reprodução, dieta, variação geográfica, Cerrado.

Introdução

Variações nos padrões de história de vida dos organismos podem decorrer de variações nas condições ambientais, determinadas principalmente pelo clima, topografia ou pela combinação dos mesmos, como também de processos históricos (Brown e Gibson, 1983). A variação na história de vida dos répteis Squamata é bem conhecida para várias espécies, principalmente lagartos (Dunham, 1982; Tinkle e Dunham, 1986), mas é pouco conhecida em espécies de serpentes (Beaupre, 1995).

A reprodução é um dos principais aspectos no estudo da história de vida das serpentes (Seigel e Ford, 1987). Na cascavel Crotalus viridis oreganus, existe uma relação entre o ciclo reprodutivo das fêmeas (número de ninhadas) e as condições climáticas, com redução no número de ninhadas com o aumento da latitude. Esta evidência é explicada em parte pelo pequeno tamanho do corpo em algumas das populações (Fitch, 1949; Diller e Wallace, 1984). Em C. durissus na Costa Rica a cópula ocorre na estação seca, enquanto os neonatos aparecem na estação chuvosa, indicando uma forte relação entre a variação sazonal da temperatura e precipitação e o ciclo reprodutivo (Solórzano e Cerdas, 1988). De maneira similar, o ciclo reprodutivo de Bothrops pubecens está associado à variação climática, principalmente da temperatura e umidade do ar, com poucos indivíduos ativos durante os meses frios (Hartmann, Marques et al., 2004).

A dieta é outro fator que influencia a história de vida de serpentes. Por exemplo, em

Crotalus viridis, o estado nutricional é o principal fator regulador da freqüência reprodutiva das fêmeas (Diller e Wallace, 1984; 1996). Por outro lado, uma maior disponibilidade de presas pode promover um aumento no número de neonatos (Greene, 1997). Entretanto, discussões sobre as possíveis relações entre disponibilidade de presas e periodicidade reprodutiva são ainda especulativas (Valdujo, Nogueira et al., 2002).

Em serpentes, de uma maneira geral, existe variação na dieta de acordo com a ontogenia (Klauber, 1982; Arnold, 1993). Por exemplo, machos e fêmeas adultas de Bothrops moojeni e B. neuwiedi se alimentam principalmente de mamíferos e aves, enquanto que jovens se alimentam principalmente de lagartos e anfíbios, sendo este padrão possivelmente associado a um aumento ontogenético no tamanho das presas (Valdujo, Nogueira et al., 2002; Nogueira, Sawaya et al., 2003). Similarmente, em Crotalus enyo foi observada uma preferência dos jovens por lagartos e dos adultos por mamíferos (Taylor, 2001). Entretanto, esta variação pode também estar relacionada à variação na abundância e disponibilidade das presas (Wallace e Diller, 1990) como reposta a variações temporais em diferentes fatores ambientais (Kephart e Arnold, 1982; Garcia e Drummond, 1988; King, 1993; Martin, 1993).

Poucas espécies de serpentes foram adequadamente estudadas para determinar se existe variação geográfica na dieta, no ciclo reprodutivo e na morfologia (Macartney, 1989; King, 1993). Serpentes do gênero Crotalus são consideradas um bom modelo para estudos relacionados à ecologia e variação geográfica, devido à sua ampla distribuição que abrange diversos tipos de hábitats, incluindo desertos, até ambientes alagados e florestais (Norman, 1994; Beaupre, Duvall et al., 1998; Place e Abramson, 2004). O gênero é originário da América do Norte, mas se distribuindo também na América Central e do Sul (Echeverrigaray, Grazziotin et al., 2000). São conhecidas atualmente 30 espécies, sendo que a maior diversidade ocorre no México e nos Estados Unidos (Ernst, 1992; Campbell e Lamar, 2004). Existe grande variação no tamanho corporal e nos padrões de coloração entre as espécies de Crotalus. As espécies menores normalmente possuem ninhadas que variam de 5 a 8 filhotes e, as maiores, de 15 a 40 filhotes.

A dieta das cascavéis geralmente consiste de vertebrados, sendo que as espécies menores se alimentam basicamente de lagartos e, as maiores, de lagartos quando jovens e pequenos mamíferos e aves quando adultas (Klauber, 1982). Indivíduos adultos de Crotalus horridus de várias regiões dos Estados Unidos (Clark, 2002), assim como de C. viridis do sudeste de Idaho (Diller e Wallace, 1996) e C. willardi do Norte do México (Holycross e Goldberg, 2001), alimentam-se principalmente de aves e pequenos mamíferos, enquanto que em C. vegandris da Venezuela (Pifano e Rodriguez-Acosta, 1996), C. pricei e C. lepidus de regiões do México e Estados Unidos (Holycross, Painter et al., 2002; Prival, Goode et al., 2002), lagartos, serpentes e centopéias constituem uma porção significativa da dieta. Por outro lado, foram detectadas diferenças na composição da dieta entre duas populações de C. lepidus no Big Bend National Park, Texas (Beaupre, 1995). Da maneira similar, a dieta de C. viridis oreganus na Califórnia é mais diversa que na Colúmbia Britânica, principalmente pela maior importância de presas ectotérmicas (Macartney, 1989). Esses resultados indicam a existência de variação inter e intra-específica na dieta das cascavéis.

Duas espécies de Crotalus estão restritas à América Latina, C. simus e C. durissus

(Campbell e Lamar, 2004), sendo que a última ocorre no México, América Central e na América do Sul, da Colômbia até a Argentina (Vanzolini, Ramos-Costa et al., 1980). No Brasil, C. durissus ocorre em todos os estados, exceto, aparentemente, no Acre e Espírito Santo, sendo conhecidas populações isoladas na Floresta Amazônica, nos estados do Amazonas, Roraima, Pará e Amapá (Campbell e Lamar, 1989). Algumas populações de C. durissus exibem considerável variação ecológica (dieta e reprodução) e morfológica, sendo que até populações adjacentes podem diferir drasticamente umas das outras (Campbell e Lamar, 2004). No sudeste da Guiana Francesa, indivíduos de C. durissus provenientes de florestas são maiores e de coloração mais escura que aqueles de áreas savânicas (Allen e Neill, 1957). Vanzolini e Callefo (2002a; 2002b) indicaram que são poucos os estudos com C. durissus no Brasil, sendo urgentes mais investigações sobre a espécie. O objetivo deste trabalho é caracterizar a morfologia (folidose e morfometria), biologia reprodutiva e dieta de C. durissus no Cerrado brasileiro, investigando a existência de variação geográfica e a influência relativa das condições ambientais (longitude, latitude, altitude, temperatura média anual, precipitação média anual) sobre esses parâmetros ecológicos.

Materiais e Métodos

Foram examinados 507 espécimes, 228 machos e 279 fêmeas de Crotalus durissus provenientes de diferentes localidades do Cerrado brasileiro dos estados do Distrito Federal (DF), Goiás (GO), Mato Grosso (MT), Mato Grosso do Sul (MT) e Tocantins (TO) (Fig. 1; Apêndice 1), depositados na Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília (CHUNB), na Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT), no Centro de Estudos e Pesquisas Biológicas da Universidade Católica de Goiás (UCG), e no Instituto Butantã (IB). É importante ressaltar que vários dos espécimes examinados foram mantidos em cativeiro por tempo prolongado, principalmente os depositados nas coleções da UCG e do IB, motivo pelo qual existiu limite da amostragem nos dados, basicamente no parâmetro da dieta.

O Cerrado cobre cerca de 1.500.0 km2 no Brasil, o que representa cerca de 18% do território brasileiro (Ferri, 1977). O clima da região é marcadamente sazonal, recebendo anualmente cerca de 1.500 a 2.0 m de precipitação, praticamente restrita ao período de Outubro a Abril. A temperatura média anual fica em torno de 20 a 2 °C (Nimer, 1989). A vegetação do Cerrado apresenta fisionomias florestais, com a predominância de espécies arbóreas, e savânicas, onde predominam árvores e arbustos espalhados sobre um estrato graminoso e campestre (Oliveira- Filho e Ratter, 2002).

Morfologia

De cada indivíduo foram tomadas diversas medidas do corpo e da cabeça (Tabela 1,

Fig. 2), com um paquímetro digital Mitutoyo ® (0.01mm), exceto o comprimento rostrocloacal, que foi medido com uma régua. Também foram registradas diversas contagens de escamas (Tabela 3). Antes das análises estatísticas, foram identificados “outliers” univariados, considerados aqueles onde |z| > 3,29 (p < 0,001), e multivariados, considerados aqueles onde o módulo do escore padronizado do primeiro componente principal das variáveis morfométricas ou de folidose (consideradas em separado) foi maior que 3,29 (p < 0,001). Com isso, 35 “outliers” univariados foram removidos do conjunto de dados morfométricos sendo que não foi detectado nenhum “outlier” multivariado, enquanto que 2 “outliers” univariados e só um multivariado foram removidos do conjunto de dados de folidose. Para separar a variação morfométrica entre tamanho e forma, o tamanho do corpo foi definido como uma variável isométrica, como escores de um vetor isométrico, com valores de p –0.5, onde p é o número de variáveis (Jolicoeur, 1963). Os escores do vetor foram obtidos pela multiplicação da matriz n x p dos dados padronizados, onde n é o número de observações, pelo vetor isométrico p x 1(Rohlf e Bookstein, 1987). Para remover o efeito do tamanho do corpo sobre as outras variáveis examinadas, foram calculados os resíduos das regressões entre o tamanho do corpo e cada uma das variáveis examinadas. Para detectar diferenças entre os sexos nas variáveis morfométricas (tamanho e forma) e de folidose, foram realizadas análises uni e multivariadas de variância. Para determinar quais variáveis melhor explicam as diferenças entre os sexos foi realizada uma análise discriminante por passos.

Reprodução

O sexo dos indivíduos foi determinado pelo exame direto das gônadas. A condição reprodutiva foi determinada nas fêmeas pela presença e número de embriões encapsulados nos ovidutos e de folículos vitelogênicos e, nos machos, pelo grau de enovelamento dos ductos deferentes e pelo comprimento e largura dos testículos, considerando reprodutivos aqueles que apresentavam ductos enovelados e testículos dilatados. O comprimento rostrocloacal do menor indivíduo reprodutivo de cada sexo foi considerado como aquele da maturidade sexual.

Para investigar a existência de ciclo reprodutivo, foi analisada a distribuição mensal dos indivíduos de cada sexo, de acordo com a condição reprodutiva. Também foi estimado o volume de cada testículo com a fórmula do elipsóide:

V=43⎛ ⎝ ⎜ ⎞ ⎠ ⎟ πl2⎛ ⎝ ⎜ ⎞ ⎠ ⎟ 2c2⎛ ⎝ ⎜ ⎞ ⎠ ⎟ , onde l = largura do testículo e c = comprimento do testículo. Para remover a influência do comprimento rostro-cloacal sobre o volume do testículo, foram calculados os resíduos de uma regressão entre o comprimento rostro-cloacal e o volume do testículo, analisando-se a distribuição mensal das médias ajustadas do volume ao longo do ano.

Dieta

Os estômagos foram dissecados e seu conteúdo analisado, sendo as presas identificadas no menor nível taxonômico possível. Foi calculada a porcentagem de ocorrência de cada categoria de presa (número de estômagos contendo a categoria, dividido pelo número total de estômagos) X 100.

Análise de Variação Geográfica

Foram calculadas as médias dos indivíduos por localidade para cada uma das variáveis examinadas, investigando a associação entre os parâmetros ambientais (longitude, latitude, altitude, temperatura média anual e precipitação média anual, (Hijmans, Cameron et al.) sobre os caracteres morfológicos (morfométricos e de folidose) e parâmetros reprodutivos de Crotalus durissus no Cerrado, verificada através de uma Análise de Correspondência Canônica (CCA), um tipo de ordenação multivariada feita de modo a maximizar a correlação entre dois conjuntos de variáveis (ambientais vs. ecológicas) (Ter Braak, 1986). A significância da associação é testada através de métodos de Monte Carlo.

Análises estatísticas

A CCA foi feita com o programa CANOCO v. 4.5 (Ter Braak e Smilauer, 1998) utilizando os seguintes parâmetros: symmetric scaling, biplot scaling, do not transform, do not use forward selection, both above tests with 9 permutation, reduced model, unrestricted permutations, e set seeds. As demais análises foram conduzidas com os programas SAS v. 8, adotando um nível de significância de 5% para rejeitar as hipóteses nulas.

Resultados Morfologia

O menor indivíduo jovem macho mediu 263 m de comprimento rostro-cloacal e a menor fêmea mediu 256 m. O maior indivíduo adulto macho mediu 1,625 m de comprimento rostro-cloacal, e a maior fêmea mediu 1,606 m. Não foi detectada diferença significativa entre os sexos no tamanho do corpo (Tabela 1). Entretanto, foram encontradas diferenças significativas nas variáveis de forma do corpo, tomadas simultaneamente (MANOVA; Wilks’ Lambda = 0,6; P < 0,0001). A análise discriminante por passos selecionou nove variáveis como mais importantes para discriminar os sexos, classificando corretamente 80% dos indivíduos (Tabela 2). A primeira variável selecionada foi o comprimento da cauda, classificando corretamente 76% dos indivíduos, seguida do comprimento da listra paravertebral e da largura do corpo. A adição das demais variáveis ao modelo, após a inclusão do comprimento da cauda, contribuiu pouco para o aumento de seu poder de discriminação. Para determinar se alguma variável não foi incluída no modelo por ser correlacionada ao comprimento da cauda, essa última variável foi excluída e a análise foi repetida. Isso levou a seleção de 10 variáveis, onde o comprimento rostrocloacal foi considerado o mais importante para separar os sexos, classificando corretamente 56,61% dos indivíduos. Ao realizar novamente a análise sem os comprimentos da cauda e corpo, a listra paravertebral foi selecionada primeiro, classificando corretamente 56,32% da amostra. Os resultados mostram que o comprimento da cauda é a variável de forma mais importante para diferenciar os sexos de Crotalus durissus, com machos exibindo maiores valores que as fêmeas, independentemente do tamanho corporal. Não foram detectadas diferenças significativas entre fêmeas e machos nas variáveis de folidose tomadas simultaneamente (MANOVA; Wilks’ Lambda = 0,97; P = 0,53), apesar de existir diferença significativa no número de escamas supralabiais, com as fêmeas apresentando um maior número (Tabela 3).

Reprodução

O menor macho reprodutivo mediu 607 m de comprimento rostro-cloacal, enquanto que a menor fêmea reprodutiva mediu 627 m (Fig. 3). Com base na contagem de folículos vitelogênicos, o tamanho da ninhada foi de 9,07 ± 6,40 (amplitude = 1-21, N = 13) e não houve uma correlação entre o tamanho da ninhada e o comprimento rostrocloacal (r = -0,02; P = 0,92). Baseado no número de embriões, o tamanho da ninhada foi de 1,1 ± 5,18 (amplitude = 4-20, N = 9) e houve correlação significativa com o comprimento rostro-cloacal (r = 0,75; P = 0,01) (Fig. 4). Combinando as duas estimativas, o tamanho da ninhada foi de 10,30 ± 1,26 (amplitude = 1-21, N = 23) e não houve uma correlação com o comprimento rostro-cloacal (r = 0,29; P = 0,16). As estimativas do tamanho da ninhada baseadas nesses dois parâmetros reprodutivos não diferiram significativamente (t26 = -2,024; P = 0,053). A reprodução nas fêmeas ocorreu principalmente no período entre o final da estação seca e início da chuvosa, de agosto a novembro (Fig. 5). Nos machos ocorreu ao longo de todo o ano (Fig. 5), não tendo sido registradas diferenças no volume ajustado do testículo entre os meses (ANOVA F = 1,73; P = 0,07; Fig. 6). Não houve correlação entre as porcentagens mensais de indivíduos reprodutivos dos dois sexos (r = 0,12; P = 0.70).

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